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Genetic basis and adaptive significance of repeated scent loss in selfing Capsella species

Genetische Grundlage und Adaptive Signifikanz von wiederholtem Duftverlust bei selbstenden Capsella Arten

  • Floral scent is an important way for plants to communicate with insects, but scent emission has been lost or strongly reduced during the transition from pollinator-mediated outbreeding to selfing. The shift from outcrossing to selfing is not only accompanied by scent loss, but also by a reduction in other pollinator-attracting traits like petal size and can be observed multiple times among angiosperms. These changes are summarized by the term selfing syndrome and represent one of the most prominent examples of convergent evolution within the plant kingdom. In this work the genus Capsella was used as a model to study convergent evolution in two closely related selfers with separate transitions to self-fertilization. Compared to their outbreeding ancestor C. grandiflora, the emission of benzaldehyde as main compound of floral scent is lacking or strongly reduced in the selfing species C. rubella and C. orientalis. In C. rubella the loss of benzaldehyde was caused by mutations to cinnamate:CoA ligase CNL1, but the biochemical basis andFloral scent is an important way for plants to communicate with insects, but scent emission has been lost or strongly reduced during the transition from pollinator-mediated outbreeding to selfing. The shift from outcrossing to selfing is not only accompanied by scent loss, but also by a reduction in other pollinator-attracting traits like petal size and can be observed multiple times among angiosperms. These changes are summarized by the term selfing syndrome and represent one of the most prominent examples of convergent evolution within the plant kingdom. In this work the genus Capsella was used as a model to study convergent evolution in two closely related selfers with separate transitions to self-fertilization. Compared to their outbreeding ancestor C. grandiflora, the emission of benzaldehyde as main compound of floral scent is lacking or strongly reduced in the selfing species C. rubella and C. orientalis. In C. rubella the loss of benzaldehyde was caused by mutations to cinnamate:CoA ligase CNL1, but the biochemical basis and evolutionary history of this loss remained unknown, together with the genetic basis of scent loss in C. orientalis. Here, a combination of plant transformations, in vitro enzyme assays, population genetics and quantitative genetics has been used to address these questions. The results indicate that CNL1 has been inactivated twice independently by point mutations in C. rubella, leading to a loss of benzaldehyde emission. Both inactivated haplotypes can be found around the Mediterranean Sea, indicating that they arose before the species´ geographical spread. This study confirmed CNL1 as a hotspot for mutations to eliminate benzaldehyde emission, as it has been suggested by previous studies. In contrast to these findings, CNL1 in C. orientalis remains active. To test whether similar mechanisms underlie the convergent evolution of scent loss in C. orientalis a QTL mapping approach was used and the results suggest that this closely related species followed a different evolutionary route to reduce floral scent, possibly reflecting that the convergent evolution of floral scent is driven by ecological rather than genetic factors. In parallel with studying the genetic basis of repeated scent loss a method for testing the adaptive value of individual selfing syndrome traits was established. The established method allows estimating outcrossing rates with a high throughput of samples and detects successfully insect-mediated outcrossing events, providing major advantages regarding time and effort compared to other approaches. It can be applied to correlate outcrossing rates with differences in individual traits by using quasi-isogenic lines as demonstrated here or with environmental or morphological parameters. Convergent evolution can not only be observed for scent loss in Capsella but also for the morphological evolution of petal size. Previous studies detected several QTLs underlying the petal size reduction in C. orientalis and C. rubella, some of them shared among both species. One shared QTL is PAQTL1 which might map to NUBBIN, a growth factor. To better understand the morphological evolution and genetic basis of petal size reduction, this QTL was studied. Mapping this QTL to a gene might identify another example for a hotspot gene, in this case for the convergent evolution of petal size.show moreshow less
  • Blütenduft stellt einen wichtigen Kommunikationsweg für Pflanzen mit ihrer Außenwelt dar, jedoch ging die Emission von Duftstoffen während des Übergangs von Bestäuber-vermittelter Auskreuzung zur Selbstung verloren oder wurde stark reduziert. Dieser Wandel des Fortpflanzungssystems wurde nicht nur vom Duftverlust begleitet, sondern auch von einer Reduktion anderer Merkmale, die Bestäuber anlocken, so zum Beispiel auch einer verringerten Blütenblattgröße. Diese veränderten Merkmale werden unter dem Begriff Selbstungssyndrom zusammengefasst und können mehrfach in der Evolution von Angiospermen beobachtet werden. Der Übergang von Auskreuzung zu Selbstung und die damit einhergehende Veränderung von Blüten stellt eines der bekanntesten Beispiele für konvergente Evolution im Pflanzenreich dar. In dieser Arbeit wurde die Gattung Capsella als Modell für die Untersuchung konvergenter Evolution genutzt, da sie zwei eng verwandte selbstbestäubende Arten enthält, die unabhängig voneinander den Übergang zur Selbstbefruchtung vollzogen.Blütenduft stellt einen wichtigen Kommunikationsweg für Pflanzen mit ihrer Außenwelt dar, jedoch ging die Emission von Duftstoffen während des Übergangs von Bestäuber-vermittelter Auskreuzung zur Selbstung verloren oder wurde stark reduziert. Dieser Wandel des Fortpflanzungssystems wurde nicht nur vom Duftverlust begleitet, sondern auch von einer Reduktion anderer Merkmale, die Bestäuber anlocken, so zum Beispiel auch einer verringerten Blütenblattgröße. Diese veränderten Merkmale werden unter dem Begriff Selbstungssyndrom zusammengefasst und können mehrfach in der Evolution von Angiospermen beobachtet werden. Der Übergang von Auskreuzung zu Selbstung und die damit einhergehende Veränderung von Blüten stellt eines der bekanntesten Beispiele für konvergente Evolution im Pflanzenreich dar. In dieser Arbeit wurde die Gattung Capsella als Modell für die Untersuchung konvergenter Evolution genutzt, da sie zwei eng verwandte selbstbestäubende Arten enthält, die unabhängig voneinander den Übergang zur Selbstbefruchtung vollzogen. Verglichen mit dem auskreuzendem Vorfahr C. grandiflora, ist die Emission von Benzaldehyd als Hauptbestandteil des Blütenduftes in den selbstbestäubenden Arten C. rubella und C. orientalis verloren gegangen oder stark reduziert. Der Verlust von Benzaldehyd wurde in C. rubella durch Mutationen in der Cinnamat:CoA Ligase CNL1 verursacht, die biochemische Grundlage und evolutionäre Geschichte dieses Verlustes waren jedoch unbekannt, ebenso wie die genetische Grundlage für den Duftverlust von C. orientalis. In der vorliegenden Arbeit wurde eine Kombination aus transformierten Pflanzen, in vitro Enzymassays, Populationsgenetik und quantitativer Genetik genutzt, um diese Fragen zu beantworten. Die Ergebnisse sprechen dafür, dass in C. rubella CNL1 zweimal unabhängig voneinander durch Punktmutationen inaktiviert wurde und diese zu einem Verlust der Benzaldehydemission führten. Beide inaktive Haplotypen können in Populationen rund um das Mittelmeer detektiert werden, was dafür spricht, dass die Mutationen auftraten, bevor sich die Art geografisch ausbreiten konnte. Diese Arbeit bestätigt, dass CNL1 ein sogenannter Hotspot für die Eliminierung der Benzaldehydemission ist, wie es schon von vorhergehenden Arbeiten angedeutet wurde. Im Gegensatz dazu verbleibt CNL1 in C. orientalis funktionsfähig. Um herauszufinden, ob bei dieser Art ähnliche Mechanismen der konvergenten Evolution zum Duftverlust führten, wurde ein QTL-Kartierungsansatz gewählt. Die Ergebnisse sprechen dafür, dass hier die Duftreduktion auf einem evolutionär anderen Weg erreicht wurde als in C. rubella, eventuell spiegelt dies wider, dass die Evolution von Blütenduft eher durch ökologische als genetische Faktoren angetrieben wird. Parallel zur Aufklärung der genetischen Basis von wiederholtem Duftverlust wurde eine Methode zum Testen des adaptiven Wertes einzelner Merkmale des Selbstungssyndromes etabliert. Diese Methode erlaubt es, Auskreuzungsraten mit einem hohen Probendurchsatz abzuschätzen, und es konnte gezeigt werden, dass sie erfolgreich Auskreuzungsereignisse detektiert, die von Insekten vermittelt wurden. Diese neue Methode bringt einige Vorteile gegenüber bisher angewandten Protokollen mit sich; sie ist wesentlich schneller und eine Vielzahl an Proben lässt sich mit deutlich geringerem Aufwand analysieren. Dies ermöglicht eine Korrelation der Auskreuzungsrate mit unterschiedlichen Merkmalen, indem, wie hier demonstriert, quasi-isogene Linien verwendet werden. Denkbar wäre auch eine Kombination mit anderen morphologischen oder ökologischen Parametern, um deren Einfluss auf die Auskreuzungsrate zu untersuchen. Konvergente Evolution kann nicht nur beim Duftverlust in der Gattung Capsella beobachtet werden, sondern auch bei der morphologischen Evolution der Petalengröße. Vorhergehende Studien fanden mehrere QTL, die der Reduktion der Petalengröße in C. rubella und C. orientalis unterliegen, manche von ihnen sind sogar in beiden Spezies zu finden. Einer der gemeinsamen QTL ist PAQTL1, der vielleicht auf NUBBIN zurückgeführt werden kann, einem Wachstumsfaktor. Um die morphologische Evolution und die genetische Grundlage der Reduktion der Petalengröße besser zu verstehen, soll dieser QTL weiter charakterisiert werden, da ihm eventuell ein Hotspot-Gen für die konvergente Evolution der Petalengröße unterliegen könnte.show moreshow less

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Metadaten
Author:Friederike JantzenORCiD
URN:urn:nbn:de:kobv:517-opus4-435253
DOI:https://doi.org/10.25932/publishup-43525
Referee:Vainstein AlexanderORCiD, Florian P. SchiestlORCiDGND
Advisor:Michael Lenhard
Document Type:Doctoral Thesis
Language:English
Year of Completion:2019
Publishing Institution:Universität Potsdam
Granting Institution:Universität Potsdam
Date of final exam:2019/08/13
Release Date:2019/10/02
Tag:Auskreuzungsrate; Benzaldehyd; Blütenduft; CNL1; Capsella; Selbstungssyndrom
CNL1; Capsella; benzaldehyde; floral scent; outcrossing rate; selfing syndrome
Pagenumber:124
Organizational units:Mathematisch-Naturwissenschaftliche Fakultät / Institut für Biochemie und Biologie
Dewey Decimal Classification:5 Naturwissenschaften und Mathematik / 57 Biowissenschaften; Biologie / 570 Biowissenschaften; Biologie
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